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Orphelin, James est recueilli par ses tantes, Eponge et Piquette, deux abominables mégères qui le réduisent en esclavage. Un soir, un mystérieux personnage lui offre un sac dont le contenu est censé résoudre tous ses problèmes. Mais en rentrant chez lui, James trébuche et répand au pied d'un pêcher son précieux paquet. Quelques instants plus tard, une pêche pousse sur l'arbre et grossit jusqu'à atteindre sept mètres de diamètre ! Tenaillé par la faim, l'enfant creuse un tunnel dans le fruit géant pour aboutir dans un bien étrange univers.

Au XVe siècle, durant l'ère Muromachi, la forêt japonaise, jadis protégée par des animaux géants, se dépeuple à cause de l'homme. Un sanglier transformé en démon dévastateur en sort et attaque le village d'Ashitaka.